Операта е регистрирана 11 януари 1921 г. и е официално открита на 28 август следващата година. Нейният първи директор е Йовко Николаев, а главен художествен ръководител е известният български певец Ботьо Райчев.
За кратко време под ръководството на младия диригент Руслан Райчев, хормайстора Димитър Младенов, Асен Манолов и художниците Асен Попов и Владимир Мисин се подготвя първата постановка – операта "Продадена невеста" от Б. Сметана.
Репертоарът в стилово и жанрово отношение е богат и разнообразен. Той обхваща една значителна част от оперното наследство на XVIII и XIX век, както и съвременни заглавия.
Редица произведения се срещат за първи път с българския зрител на варненска сцена. Между тях са: "Така правят всички" от В. А. Моцарт – 1960 г., "Кача и дяволът" от А. Дворжак – 1961 г., "Годеж в манастира" от С. Прокофиев – 1962 г., "Алберт Херинг" – 1964 г. и "Просяшка опера" от Б. Бритън - 1982 г., "Норма" от В. Белини – 1972 г., "Златното петле" от Н. Римски-Корсаков – 1973 г., "Ариадна на Наксос" от Р. Щраус – 1975 г., "Брачната полица" – 1977 г. и "Турчинът в Италия" от Дж. Росини – 1988 г., "Едип цар" от И. Стравински – 1995 г., на балетите "Спартак" от А. Хачатурян – 1977 г., "1001 нощ" от Ф. Амиров – 1983 г. и други.
Търсейки възможности за разширяване на зрителската аудитория, Варненската опера се обръща многократно и към оперетни творби – предимно от класиците на жанра: Ж. Офенбах, Й. Щраус, Фр. Лехар, И. Калман. Поставят се също съвременни мюзикъли и много детски спектакли.
Операта организира от 2000 г. всяка година Коледен и Великденски музикален фестивал, а от 2010 г. и „Опера в Летния театър”, ежегодно открива и участва активно в Международния музикален фестивал “Лято”, както и в редица други художествени форуми.
Операта е гастролирала в Югославия, Чехословакия, Украйна, Италия, Испания, Гърция, Индия, Румъния, Египет, Германия, Швейцария, Австрия и др.
Показателни за престижа на Оперния театър са и многобройните гастроли на именити оперни изпълнители като Гена Димитрова, Николай Гяуров, Райна Кабаиванска, Никола Гюзелев, Анна Томова-Синтова, Мария Корели, Питър Глосоп, Елена Николай, Ава Джун Купър, Зинаида Пали, Николае Херлея, Елена Образцова, Владимир Атлантов, Емил Иванов, Веселина Кацарова, Галина Савова, Иван Консулов, Калуди Калудов, Бойко Цветанов, Орлин Анастасов, Венцеслав Анастасов, Надя Кръстева и други.
От 1997 г. Операта се обединява с Филхармонията и продължава дейността си като държавен културен институт, под новото название ОФСДС.
С Постановление № 152 на Министерски съвет от 28 юли 2010 г. се обединяват ОФСД и Операта в новата организационна структура Театрален кръг с директор Славчо Славов. След обединението си запазват името, докато ОФСДС Варна се преобразува в опера. След проведения конкурс от 20 декември 2010 г. директор става Даниела Димова.
